Huanglongbing de los Cítricos “HLB” (Candidatus Liberibacter spp.)

El HLB es una abreviatura de Huanglongbing, palabra de origen chino que significa enfermedad del brote amarillo, es una enfermedad bacteriana en cítricos conocida también como Greening. Es una de las enfermedades más temidas y peligrosas debido a las pérdidas productivas y económicas que ocasiona.

Está causada por bacterias Gram Negativas, que viven y se multiplican en el floema de los cítricos y en el sistema circulatorio (hemolinfa) de psílidos que son los insectos que actúan como sus vectores. La bacteria se aloja en el floema de las plantas y afecta la vida útil tanto de plantas jóvenes como adultas de todos los cítricos e híbridos, ocasionando la muerte en el transcurso de un par de años. Solo recientemente ha sido posible cultivarla en medios artificiales en asociación con otra bacteria, lo que ha hecho complicado realizar estudios biológicos y agronómicos. 

Basados en el estudio del DNA Ribosomal se ha propuesto incluirla como Candidatus del género Liberibacter. 

Se conocen tres especies del agente causal:

• Candidatus liberibacter asiaticus . (Asia y Estados Unidos).
• Candidatus liberibacter africanus. (África).
• Candidatus liberibacter americanus. (Brasil). 

La forma de HLB que ataca a los países del continente africano, es sensible al calor y los síntomas no se desarrollan en climas donde la temperatura supera los 30° C por varias horas en el día.  En condiciones controladas Can. Liberibacter africanus produce síntomas severos a temperatura entre 22° y 24°C que desaparecen cuando se superan los 25°. En cambio la variante asiática expresa síntomas severos a ambas temperaturas y por encima de 30°C. Estudios realizados en 2007 con la variante americana indican que ésta pudiera ser también intolerante al calor.

Todos los cítricos pueden ser infectados por la bacteria. Los síntomas más severo de HLB se han observado en naranjas, mandarinas y tangelos, seguidos por limones. En limas y pomelos la expresión de la enfermedad es muy leve. Se han observado síntomas en Microcitrus australasica, Swinglea glutinosa, Atalantia missions, Clausena indica, Limonia acidissima, Balsamocitrus dawei. Aeglopsis chevalieria, Severinia buxifolia y Murraya Paniculata. Las únicas especies que no pertenecen a las rutáceas que fueron infectadas en condiciones de laboratorio fueron: Catharanthus roseus y Nicotiana xanthii.

A larga distancia el patógeno se disemina por la actividad del hombre, al movilizar material contaminado (plantas, hojas, yemas entro otros). Puede propagarse también mediante injerto de material contaminado y algunos estudios recientes están estudiando la viabilidad de la propagación por semillas.

 En la naturaleza la transmisión se lleva a cabo mediante insectos vectores de forma persistente.En África y otras zonas el vector del Can. Liberibacter africanus es Trioza erytreae y en Asia y Brasil el vector del Can. Liberibacter asiaticus y de Can. Liberibacter americanus es Diaphorina citri. No hay evidencia de que la bacteria pueda ser transmitida en forma mecánica (por ejemplo, poda).

Trioza erytreae.

Orden: Hemiptera.

Suborden: Sternorrhyncha.

Familia: Psyllidae.

Nombre común: Psila africana de los cítricos.

Origen: África subsahariana.

Huéspedes: Cítricos y otras rutáceas silvestres.

Descripción.

• Los adultos miden aprox 4 mm de longitud.
• Son de color oscuros.
• Cuando se están alimentando forma con su abdomen un ángulo de 35° con el sustrato.
• Son buenos voladores y saltan cuando se les molesta.
• Los huevos son de color naranja.
• Se localizan exclusivamente en los brotes en crecimiento donde se pueden observar en los márgenes y en el nervio central de la hoja.
•  Presentan un extremo puntiagudo con el que se insertan en el tejido foliar.
• Las ninfas son ovaladas y planas.
• Su color varías desde amarillento hasta gris oscuros, pasando por distintos tonos verdosos.
• Están ribeteadas por secreciones céreas.
• Son muy pocos móviles y se localizan en las deformaciones que producen en las hojas.

Biología.

• Su ciclo de vida es de 17 a 43 días dependiendo de las condiciones ambientales.
• Las hembras adultas pueden llegar a poner unos 2.000 huevos.
• En los primeros estadíos ninfales son extremadamente sensibles a condiciones ambientales de calor.
• Las condiciones optimas para su desarrollo son: Temperatura fresca y alta humedad relativa.
• T. erytreae pasa por 5 estadíos ninfales.
• Fases en lo que adquiere la bacteria: Últimos estadíos ninfales y adultos.

Daños que ocasiona.

• Daño directo: Las ninfas y los adultos extraen grandes cantidades de savia de las hojas y pecíolos e inyectan toxinas. Producen agallas y deforman gravemente los brotes, impidiendo así el crecimiento normal de la planta.
• Daño indirecto: T.erytreae transmite la forma africana de HLB. Si bien, donde coincida con D. citri, probablemente transmita también la forma asiática.

Control.

• En países como España se usa como forma de control química el Tiametoxam, actualmente autorizado en Producción Integrada de Cítricos para el control de pulgones.
• En Sudáfrica esta especie posee varios enemigos naturales, pero no son capaces de mantener a T. erytreae por debajo de sus umbrales de daño.

Diaphorina citri.

Orden: Hemiptera.

Suborden: Sternorrhyncha.

Familia: Psyllidae.

Nombre común: Psila asiática del naranjo

Origen: Asia.

Huéspedes: Cítricos y otras rutáceas silvestres.

Descripción.

• Los adultos miden de 3 a 4 mm de longitud.
• Son de color marrón claro, con moteados recubiertos de polvo ceroso.
• Poseen los ojos rojos.
• Las alas son ancha en el tercio apical y transparentes con manchas marrón clara en el borde, el cual es un carácter importante para su identificación.
• Cuando se están alimentando forma con su abdomen un ángulo de 35°-45° con el sustrato. 
• Los huevos son alargados de 0,3 mm de longitud, con prolongación en una de sus puntas.
• Color amarillo claro o naranja.
• Se ubican en los ápices de las hojas de brotes nuevos.
• Las ninfas son aplanadas muy poco móviles, sedentarias, hallándose formando colonias.
• Poseen esbozos alares abultados y excretan una sustancia blanca cerosa a manera de hilos que se depositan sobre las hojas.

Biología.

• Su ciclo completo, dependiendo de las condiciones ambientales, es de 14 a 49 días.
• Las temperaturas más adecuadas para su desarrollo son las comprendidas entre los 25ºCy los 28ºC, si bien, es resistente a un amplio rango de temperaturas.
• La hembra adulta puede ovipositar hasta 800 huevos durante su vida. 
• D. citri pasa por 5 estadíos ninfales.
• Fases en que adquiere la bacteria: últimos estadíos ninfales y adulto.

Daños que ocasiona.

• Daño directo: Las ninfas y adultos extraen grandes cantidades de savia de las hojas y pecíolos e inyectan toxinas. Producen agallas y deforman gravemente los brotes, impidiendo así el crecimiento normal de la planta.
• Daño indirecto: D. citri transmite la forma asiática y americana del HLB. Si bien, donde coincida con T. erytreae, probablemente transmita también la forma africana.

Control.

• En países con presencia de esta plaga se está llevando a cabo su control poblacional con diferentes productos químicos, además de realizar ensayos con distintas materias activas.
• D. citri posee varios parasitoides de los cuales destaca Tamarixia radiata (Hymenoptera).

Síntomas del HLB.

En hojas:

• Aclaramiento de nervaduras.
• Manchas o moteados, asimétricas respecto al nervio central, verdes-claras o amarillas mezcladas con un verde normal sin una clara división entre ellas. Esta sintomatología está estrechamente asociada a la enfermedad. Una planta sin la enfermedad tiene los dos lados, derecho e izquierdo, cloróticos o verdes normales.
• En algunos casos se observa el engrosamiento de las nervaduras de las hojas.
• Las hojas jóvenes afectadas permanecen de tamaño pequeño, ocurriendo el proceso de forma más severa.
• Síntomas parecidos a la deficiencia de minerales como: Zinc, Hierro, Manganeso, Calcio, Azufre, Boro y Magnesio.

En árbol:

• Muerte apical en pocos años del inicio de la infección.
• Importante defoliación.
• Desarrollo de múltiples brotes con hojas pequeñas, pálidas y moteadas creciendo en posición erecta, coloquialmente denominadas “orejas de conejo”.
• Reducción del crecimiento.
• Abundantes ramas secas.
• Sistema radicular poco desarrollado y con poca cantidad de pelos absorbentes.

En frutos:

• Durante la infección se pueden observar fuertes floraciones con un pobre cuajado de frutos.
• Caída prematura de frutos y los que se mantienen en el árbol son pequeños y asimétricos.
• Coloración anormal, con una zona amarilla, normalmente la expuesta al sol, y otra verde-olivo intenso. Inversión de color.
• Al hacer un corte transversal se puede observar el eje central torcido, asimétrico.
• Poca cantidad de zumo y poca concentración de sólidos solubles y azúcares, obteniéndose un zumo muy ácido que no puede utilizarse en la industria por su sabor amargo-salado desagradable.
• Las semillas son pequeñas, muy poco desarrolladas y atrofiadas, muy pocas logran buen desarrollo, con una coloración oscura y dispareja, a menudo con manchas.

El HLB es considerada una de las enfermedades más destructivas de los cítricos del mundo, se cree que en caso de no controlar esta enfermedad es muy probable que en menos de 100 años se extingan la mayoría de los cítricos.

Referencias Bibliográficas.

1. HLB Aspecto más importantes de esta enfermedad. Programa de Citricultura INIA Salto Grande.  29 Abril. 2009. Montevideo, Uruguay.
2. Huanglongbing (HLB) y sus vectores. Consejería de Agricultura, Pesca y Desarrollo Rural (Dirección General de Producción Agrícola y Ganadería) . Febr. 2015. Andalucía, España.